Свято-Духовская церковь, прежде чем была обращена в домовую, стояла отдельно в саду Губернаторского дома. Она построена была вместо прежней деревянной церкви, устроенной в 1574 г. опальным новгородским дворянином, в монашестве Порфирием, сосланным в Нижний Новгород царем Иоанном Грозным. Вместе с церковью Порфирий построил около нее и монастырь.
К концу XVII св. монастырь и церковь пришли в ветхость, и вместо ветхой деревянной церкви была построена новая каменная церковь, в которую перенесены были из старой и все иконы. В 1764 г. Свято-Духовский монастырь был упразднен, и церковь сначала была обращена в приходскую, а потом в 1798 г., по повелению императора Павла, она была отдана для служения единоверцам. В 1836 г. по повелению императора Николая I Свято-Духовская церковь была приписана к дому губернатора, а вместо нее единоверцам отдана была Симеоновская церковь. После сдачи Духовской церкви гражданскому ведомству она была ремонтирована и снаружи почти заново переделана по проекту архитектора Тона, но после своей переделки она недолго стояла на этом месте: скоро в ней стали появляться большие трещины вследствие осадка горы, подмываемой подземными ключами, и ее пришлось разобрать.
В 1845 г. Свято-Духовская церковь была устроена уже в самом Губернаторском доме в одной из зал третьего этажа, где находится и теперь. Сюда были перенесены из разобранной церкви иконостас и все иконы, какие могли поместиться. В 1849 г. стены и потолок церкви были украшены лепною работою. На месте разобранной Свято-Духовской церкви в саду в 1855 г. была построена деревянная, а в 1877 г. – каменная часовня, в которой и помещены некоторые старинные вещи из утвари, оставшиеся без употребления.
В нынешней Свято-Духовской церкви находятся древние иконы, оставшиеся от прежних церквей: Св. Троицы в балдахине или сени над престолом в алтаре; Нерукотворенного Спаса; Смоленской Божией Матери и св. Николая Мирликийского.
М. Добровольский «Краткое описание Нижегородских церквей, монастырей и часовен», Нижний Новгород. Типография Губернского Правления, 1895 г.